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Remonta sus orígenes a épocas prehistóricas. Prueba de ello son los restos arqueológicos encontrados alrededor de la Fuente de la Carrasca y en la Roca del Corb, así como las pinturas rupestres del Barranco de Santa María y Covarxa o los restos del poblado íbero del Castellar.
Hasta la Edad Media se carece de datos históricos sobre el municipio de Culla, siendo incierta la época de dominación romana. Fue dominio musulmán hasta principios del siglo XIII, y quedó definitivamente en manos cristianas a raíz de su reconquista por Blasco de Alagón en 1233. Jaime I donó a dicho noble la villa y castillo de «Cuellar» por privilegio del 11 de mayo de 1235.4
Culla recibió su Carta de Población en 1244, de manos de Guillermo III de Anglesola y de Constanza de Alagón, su mujer.
Poco después se disputaban su posesión Guillem IV d'Anglesola, hijo de los anteriores, y Blasco II de Alagón, su primo, señor de Sástago, nieto también del concesionario. El castillo de Culla jugaba un importante papel estratégico por su situación y por lo amplio de su territorio. Era por entonces castellano del mismo Arnau de Monsonís. Por sentencia de 1264, Jaime I dirimió el pleito a favor del de Anglesola.5 Y en 1303, éste vendió Culla y todos sus dominios a la Orden del Temple por un precio de 500.000 sueldos jaqueses.
En 1312 el papa Clemente V disolvió el Temple, y desde 1317 sus posesiones en la Corona de Aragón pasaron a depender de la Orden de Santa María de Montesa, fundada precisamente para recoger esta herencia. La bailía de Culla quedó en poder de la Orden de Santa María de Montesa, siendo Bernat de Monsonís el primer Comendador Mayor de la nueva Orden y comendador también de Ares y de Peñíscola. La Orden de Santa María de Montesa conservó el dominio del Castillo y Señorío de Culla hasta el siglo XIX.
En el siglo XIV se formó la Setena de Culla o «Comunitat d'Herbatge» que estaba integrada por Culla, Benasal, Vistabella del Maestrazgo, Adzaneta, Benafigos, Villar de Canes y la Torre de Embesora. Esta agrupación de municipios compró a la Orden de Montesa los derechos de explotación de los recursos pecuarios y forestales, para de esta forma defender con más fuerza sus intereses ganaderos comunes. El funcionamiento de la Setena de Culla perduró hasta mediados del siglo XIX.
En el siglo XVIII se produce una fuerte transformación urbanística en Culla, con la construcción de la iglesia, la ermita de San Cristóbal, y otras obras de mejora y ampliación del casco urbano.